Der Krieg hatte das Theatergebäude verschont. Schon am 21. Juli 1945 begann der Theaterbetrieb hier mit einem „Bunten Abend“. Die Nachfrage nach Theaterkarten überstieg das Platzangebot um ein Mehrfaches. Die Stadt übernahm darum das ehemalige Vereinshaus „Ressource“ im Klostergang, in dem 1948 unabhängig vom Stadttheater kurzzeitig das „Theater des Tanzes“ unter Henn Haas Platz gefunden hatte. Am 29. August 1949 wurde mit Goethes Iphigenie auf Tauris das heutige Schauspielhaus als „Neues Theater“ eröffnet. Nun gab es 740 Plätze mehr. Doch obwohl die Bühnenmaße denen der Stadttheater-Bühne angeglichen waren, bemerkte man schon damals baulich bedingte Einschränkungen.
1956 wurde das Haus im Klostergang in Schauspielhaus und das „Stadttheater“ in „Opernhaus“ umbenannt. Nach der Umquartierung des Balletts ins Opernhaus baute man 1957 den Probensaal des Schauspielhauses zur „Kleinen Bühne“ um, einem Zimmertheater mit 94 Plätzen. Nur der freiwillige und zusätzliche Arbeitseinsatz der Theatertechniker hatte die Einrichtung dieser Bühne ermöglicht, die als „schönstes und technisch am besten eingerichtetes Zimmertheater der DDR“ bezeichnet wurde. Dramatische Versuche ergänzend zum „Großen“ Spielplan wurden zur Diskussion gestellt und viele junge Künstler hatten Gelegenheit zum Ausprobieren ihrer kabarettistischen und musikalischen Talente. Experimentiert wurde in diesen Jahren leidenschaftlich. Die Städtischen Bühnen Erfurt konnten mit besonders vielen Uraufführungen für sich werben. Auch für seine internationalen Verbindungen und erfolgreichen Gastspiele, so u. a. in Polen und Litauen, war das Ensemble bekannt. Unter der künstlerischen Leitung von Klaus Schleiff gastierten Mitglieder des Schauspielensembles sogar mit einem literarisch-musikalischen Programm in Hannover.
Unter Generalintendant Bodo Witte (ab 1965) entwickelte sich das Theater zur größten Kultureinrichtung des damaligen Bezirks Erfurt. Die Künstler, die bislang die kabarettistisch ambitionierten Programme der Kleinen Bühne getragen hatten, bildeten den Kern des künftigen Kabarettensembles „Die Arche“, und aus dem Leitungsteam der Arbeitsgemeinschaft Puppentheater im Kinder- und Jugendfreizeitzentrum Petersberg ging das professionelle Puppentheater hervor. Beide Ensembles bildeten seit Beginn der Achtziger Jahre als „Sparten“ der Städtischen Bühnen Erfurt das „Theater Waidspeicher“, benannt nach ihrem Spielort, einem leerstehenden mittelalterlichen Waidspeicher, den die Stadt Erfurt zur dritten Spielstätte der Städtischen Bühnen aus- und umbauen und damit vor dem Verfall retten ließ.
Bodo Witte schuf sich mit Generalmusikdirektor Ude Nissen, Operndirektor Günter Imbiel (ab 1983/84 Manfred Straube), Ballettmeisterin Sigrid Trittmacher-Koch, Schauspieldirektor Ekkehard Kiesewetter und dem Sänger-Darsteller und Regisseur Joachim Franke ein künstlerisch hochpotentes Leitungsteam. Es bildete die Voraussetzung für Produktionen wie Porgy und Bess, West Side Story und Cabaret, als Krönung einer Serie einzigartiger Musical-Inszenierungen. Den Musiktheaterspielplan bereicherten Werke wie André Chenier, Geschichte von Liebe und Tod des Cornets Christoph Rilke und Erdbeben in Chili und zahlreiche Ballett-Uraufführungen. Im Schauspiel blieben u.a. in Erinnerung Report über ein amerikanisches Pop-Festival , Baal und Traktor/Schlacht. Im Vorfeld der Umbruchsituation 1989 spielte man Schauspielinszenierungen von großer politischer Brisanz wie Die Ritter der Tafelrunde von Christoph Hein oder zwei Vaclav-Havel-Stücke. Mit dem Verlesen von Resolutionen trugen die Künstler der Städtischen Bühnen Erfurt zur gewaltfreien Veränderung der Gesellschaft im Jahre 1989/1990 bei.